fueron descritos con una alta sensibilidad a la fragmentación; además, en el estudio realizado por Clarke et al. (2005), se encontraron estas especies solo en bosque primario; lo mismo encontró Schulze et al. (2000) con Vampyrum spectrum y Chrotopterus auritus, por lo cual se piensa que su presencia en este estudio puede ser un buen indicativo de integridad del ambiente, como lo sugiere Fenton et al. (1992).
Gremios alimenticios
Los murciélagos frugívoros recogedores de sotobosque (FRS) constituyeron más de la mitad del total de individuos capturados en este estudio (figura 6), lo cual está de acuerdo con otras investigaciones realizadas en el neotrópico (Kalko et al., 1996; Simmons y Voss, 1998; Clarke et al., 2005), en las cuales se reporta que el gremio de los frugívoros es el de mayor abundancia. La presencia de miembros de las subfamilias Carolliinae y Stenodermatinae (todos dentro del gremio FRS), en todos los rangos de distancia estudiados, puede explicarse principalmente porque estas especies son generalistas y están caracterizadas por su amplia distribución, por lo cual constituyen el grupo de murciélagos más abundante en la mayoría de ecosistemas que habitan (Tirira, 2007). Además, es conocido que los murciélagos frugívoros viajan largas distancias desde sus refugios hasta el lugar de forrajeo (Medellín et al., 2000).
Los primeros 100 m estudiados presentaron la mayor abundancia de individuos del gremio FRS (83%, n = 206), lo cual concuerda con estudios de Laurence (2002), quien demuestra que la abundancia de murciélagos frugívoros se incrementa dramáticamente en los bordes, lo cual se explica, posiblemente, a que en esta distancia existe una mayor distribución de plantas pioneras, las cuales constituyen la dieta principal de la mayoría de estas especies (Restrepo et al., 1999). Por su parte, Schulze et al. (2000) reportó un incremento en la abundancia de ciertas especies de Carolliinae y Stenodermatinae en áreas perturbadas. En este estudio, sí se observa un aumento en la abundancia de Carollia brevicauda, C. perspicillata y Rhinophylla pumilio (Carolliinae), Artibeus obscurus y A. planirostris (Stenodermatinae) en los primeros 100 m, lo cual podría sugerir un efecto de borde en este rango de distancia a partir del cual disminuye notablemente la abundancia.
Carollia brevicauda presentó una gran adaptación a todos los rangos de distancia estudiados, seguramente porque esta especie presenta la dieta más variada, alimentándose de varias especies de frutas, entre las cuales se incluyen, entre otras, Piper sp. (Piperaceace), Anthurium sp. (Araceae) y Vismia sp. (Clusiaceae); además de otras familias, como Solanaceae y Melastomataceae (Molinari, 1984; Lindner y Morawetz, 2006).
Figura 5. Distribución de las capturas de subfamilias en Chiro Isla (Orellana), a lo largo del gradiente de distancia (línea gris) y tendencia logarítmica de las capturas (línea negra): [A] Phyllostominae (p = 0,114); [B] Carolliinae (p = 0,083); [C] Stenodermatinae (p = 0,06).
Especies comunes y raras
Según demuestran los resultados (figura 8), se observa que existe una tendencia a disminuir la abundancia de especies comunes conforme aumenta la distancia del borde. Este resultado confirma lo cual se ha dicho en otros estudios de fragmentación: que la abundancia de especies comunes es mayor hacia los bordes y disminuye progresivamente hacia el interior del bosque (Laurance et al., 2002; Pardini, 2004), lo cual puede ser debido a que los murciélagos prefieren volar en bordes o caminos en el paisaje para facilidad de navegación (Gehrt y Chelsvig, 2003; Lindner y Morawetz, 2006).
Figura 6. Porcentaje de especies e individuos registrados en Chiro Isla (Orellana), agrupados según el gremio alimenticio al cual pertenecen: CRS = Carnívoro recogedor de sotobosque, FRS = Frugívoro recogedor de sotobosque, IRS = Insectívoro recogedor de sotobosque, NE = Nectarívoro y ORS = Omnívoro recogedor de sotobosque.
Se registraron pocas especies con abundancia alta, las cuales en conjunto representan un 56% del total de murciélagos filostómidos capturados: Carollia brevicauda (20,5%, n = 51), C. castanea (11,7%, n = 29), Rhinophylla pumilio (10%, n = 25), Artibeus obscurus (9,6%, n = 24) y Carollia perspicillata (4,4%, n = 11); mientras que 28 especies (43,8%), estuvieron representadas por pocos registros a lo largo de este estudio, lo cual concuerda con Fleming et al. (1972), quienes reportan que las comunidades de murciélagos en Costa Rica y Panamá estuvieron caracterizadas por la presencia de tres a cuatro especies comunes con abundancias relativamente altas y muchas especies raras con un bajo número de individuos. Lophostoma silvicolum, un murciélago insectívoro, también presentó un alta tasa de captura (n = 16); sin embargo, no sigue el mismo patrón de las especies anteriores, con un pico en el rango de distancia de 700–800 m, diferencia que posiblemente se deba un artefacto del muestreo, es decir, la red pudo estar colocada cerca de un dormidero o en una ruta de salida de esta especie.
De las especies encontradas en este estudio destacan Chrotopterus auritus, Tonatia saurophila, Vampyrum spectrum y Chiroderma trinitatum, las cuales son especies raras que prefieren volar en bosque primario (Tirira, 2007). Chrotopterus auritus usualmente ha sido encontrada en áreas con alta riqueza de especies de murciélagos (Medellín, 1989); Vampyrum spectrum ocupa un nicho trófico alto y su gran tamaño la hacen particularmente susceptible a perturbaciones ambientales (Navarro y Wilson, 1982); Chiroderma trinitatum es una especie rara, característica de interior de bosque (Tirira, 2007); especies que fueron encontradas a partir de los 290 m desde el borde. Adicionalmente, Tonatia saurophila, considerada como una especie que posee hábitos alimenticios y comportamiento especializados (Montero y Espinosa, 2005), fue encontrada en este estudio a 130 m de distancia. La presencia de estas especies sugiere que en los primeros 100 m podría existir un efecto de borde, el cual coincide con algunos estudios que reportan que la mayor parte de efectos de borde en microclima y distribución de vegetación ocurren dentro de los primeros 100 m y se extienden hasta los 400 m (Laurance et al., 2002; Laurancea, 2004; Pérez, 2007).
Las especies consideradas raras constituyen el núcleo de un área sin alteración debido a su especificidad a nivel de hábito alimenticio y de comportamiento (Kalko et al., 1996). Galindo-González (2004) clasifica a Chrotopterus auritus, Tonatia saurophila, Vampyrum spectrum y Chiroderma trinitatum, como especies dependientes del hábitat, por lo cual su presencia tiene una connotación ecológica especial, ya que se acepta como manifestación de una adecuada concordancia entre rango de tolerancia y rango ambiental por lo cual no se las encuentra en áreas alteradas, lo cual las califica como buenas indicadoras del estado de hábitat (Kalko et al., 1996).
Figura 7. Distribución de las capturas de especies comunes y raras a lo largo del gradiente de distancia en el estudio de Chiro Isla (Orellana); la línea de tendencia lineal (p = 0,056).
Composición en diferentes tipos de hábitat
La mayoría de especies registradas no presentan una asociación específica con algún tipo de hábitat, seguramente por su tendencia a ocupar un amplio espectro de hábitats debido a la capacidad de vuelo, que les permite cubrir varios kilómetros de distancia por noche de actividad (Bernard y Fenton, 2003; Lindner y Morawetz, 2006); estas características convierten a los murciélagos en elementos claves para la regeneración de los bosques, sobre todo porque las especies de las subfamilias Carolliinae y Stenodermatinae son las principales transportadores de semillas de plantas pioneras, que permiten la conectividad de bosques fragmentados (Medellín y Gaona, 1999; Galindo-González et al., 2000; Lindner y Morawetz, 2006). Para el resto de especies, no se encontraron patrones claros de distribución, sobre todo por el bajo número de registros.
La relativa alta diversidad encontrada en los cuerpos de agua resalta su importancia como centros de actividad de los murciélagos, especialmente para forrajear (Grindal et al., 1999; Galindo-González y Sosa, 2003; Wickramasinghe et al., 2003), ya que, a pesar que los muestreos posiblemente no fueron suficientes durante el estudio, los cuerpos de agua registraron una alta diversidad en relación con los otros tipos de hábitat, si se toma en cuenta que en los hábitats de pantano y bosque temporalmente inundado se registraron 13 especies, mientras que en los cuerpos de agua se registraron nueve