Selle tulemusena kannatas linn asjaomaste võimude kättemaksuaktsioonide ja piraatluse all. Raskusi tekitasid tallinlastele ka kaks (edutut) piiramist Moskva vägede poolt (21. august 1570 – 16. märts 1571, 23. jaanuar – 13. märts 1577) ning ajuti kuni 5000 meheni ulatuva Rootsi garnisoni majutamine linna. Alles 1581. aastal, kui Rootsi vägedel, keda juhtis äsja Eestimaa asehalduriks nimetatud kindral Pontus De la Gardie, õnnestus Moskva väed välja lüüa Läänemaalt, läks Eestimaa lõpuks täielikult Rootsi kontrolli alla ja linna saabus mõningane rahu.
1584. aastal liitis Rootsi kuningas Tallinna linna ja Harju-Viru rüütelkonna, mis olid 1561. aastal oma privileegidele kinnituse saanud, ning veel mõned Põhja-Eesti maa-alad ja korporatsioonid (Järva- ja Läänemaa aadelkonna) Rootsiga personaaluniooni kaudu seotud „Eestimaa vürst- ehk hertsogkonnaks”. Seda valitsesid dualistlikul põhimõttel, ent samal ajal omavahel alalises opositsioonis Rootsi kuningas Eestimaa hertsogina ja 1584. aastal Põhja-Eesti aadli ühinemisel tekkinud Eestimaa rüütelkond. Administratiivselt lõimiti hertsogkond Rootsi riigiga kui iseseisev asehalduskond. Ent sisemine administratiivne jaotus, mille Rootsi 1561. aastast Eestis sisse viis, vastas laias laastus orduaja omale.
Kodanikelinn (all-linn) Tallinn mängis hertsogkonnas erilist rolli, sest linnaõigus erines põhjapanevalt rüütelkonna omast. Teisalt oli paljudel rüütelkonna liikmetel Tallinnas linnakorter, nii et linna õiguslik jaotus – ühelt poolt maahärrat esindava provintsiaalvalitsuse, aadelkonna ja Eestimaa kirikuvalitsuse residents ning teiselt poolt kodanikelinn – , mis oli kujunenud juba ammu enne Rootsi valitsusaega, jäi püsima.
Ehkki seisuste autonoomia Rootsi valitsusajal säilis, jäid Eestimaa seisuste suhted Rootsi krooniga esialgu pinevaks peaaegu lakkamatu sõjaseisukorra tõttu Rootsi, Moskva ja Poola (alates 1569. aastast Poola-Leedu) vahel aastail 1561–1629. Tallinnal tuli taluda lepingutega vastuollu minevaid tolle, sõjaväelaste majutusi ja põgenikke. Samal ajal üritasid Eestimaa seisused laveerida läbirääkimistel kuningaga oma privileegide laiendamise nimel, ähvardades loobuda truudusest maahärrale Poola-Leedu krooni kasuks. Kõikumisele suurvõimude vahel tegi Gustav II Adolf (1611–1632) lõpu oma kiirete võitude reaga Moskva ja Poola-Leedu üle 1610.–1620. aastatel. 1617. aastal sõlmis Rootsi Stolbovos Moskvaga rahulepingu, mis tagas Rootsile territoriaalse omandi endisel Vana-Liivimaa alal ning isegi laiendas seda, ja kandis hoolt selle eest, et ligi saja järgneva aasta jooksul ei ohustanud Moskva suurvürstiriik tõsiseltvõetavalt Rootsi võimu Eestis. Rootsi-Poola/ Leedu tülidele tegi 1629. aastal lõpu Altmarki vaherahu, mis allutas suurema osa Poola Liivimaast Rootsi kroonile, muutes Eesti ala sel moel piiriäärsest provintsist sisemaiseks ka lõunas. Vene-Rootsi sõja (1656–1661) hilisemad sündmused, mis viisid mitmete Rootsi kindluste vallutamiseni ja alistamiseni Vene vägede poolt, puudutasid Tallinna vaid kaudselt, väeosade majutamise ja sõjakontributsioonide näol. Otsese rünnakuni Tallinnale asi ei läinud. Rootsi ja Moskva vahel sõlmitud Kärde rahu (1661) kinnitas vaid territoriaalse status quo ante, vastavalt Stolbovo rahukokkuleppele.
Ka Põhjasõjas (1700–1721) jäi Tallinn esialgu sõjast puutumata. Rootsi armee Karl XII (1697–1718) juhtimisel suutis edukalt tagasi lüüa Vene vägede rünnaku Narvale aastal 1700. Ja ehkki Vene armee Peeter I (1689–1725) juhtimisel üritas Narva kaotuse häbi endalt maha pesta ja saavutas alates 1702. aasta suvest Rootsi Liivimaal ja Ingerimaal otsustavat sõjalist edu, võttis see aega, nii et sõjalised aktsioonid kandusid Eestimaale alles 1706. aastal ning lähenesid ohtlikult Tallinnale. Peale Tallinna olid sel aastal suurematest linnadest Rootsi käes veel vaid Riia, Pärnu ja Kuressaare. 1710. aastal langesid Vene vallutajate ohvriks lõpuks ka Riia ja Tallinn. Käsikäes katkuepideemiaga, mis oli linna jõudnud juba enne Vene vägede piiramist ja nõudnud ohtralt inimelusid, tähendas see Rootsi valitsemisaja tegelikku lõppu linnas. Kuni 1721. aastani, mil Uusikaupunki rahu lõpetas ametlikult sõja Rootsi ja Venemaa vahel, jäid Eestimaa ja Tallinn Vene okupatsioonialaks.
Residents-linn Toompeal (ülalinn)
Ülalinn, s.t Toompea ala jäi Rootsi ajal riigivõimu esindava provintsiaalvalitsuse ja Eestimaa kirikuvalitsuse residentsiks. Siin asus ka enamik Eestimaa hertsogkonna juhtivate poliitikute linnaresidentse. Vahetult pärast linna ülevõtmist alustas Rootsi valitsus ehitusalaseid uuendusi. 31. augustil 1561 andis Erik XIV korralduse kindlustada sõjaliselt terve Toompea. Lisaks sekulariseeris ta 1565. aastal toomkiriku, mis tähendab, et hoone võeti katoliku kirikult ära ja anti Rootsi linnusekomandandi käsutusse. 1569. aastal käskis Eriku järglane Johan III (1568–1592) rajada teine kindlus linnuse ja linna vahele. Sellega algas Toompea lülitamine ulatuslikesse ehitustöödesse Tallinna kindlustuste rajamisel, mis kestis Rootsi valitsusaja lõpuni. Alles napilt enne Põhjasõja puhkemist said valmis Toompea kaitsesüsteemi kuuluvad mõlemad bastionid, Ingeri ja Rootsi bastion. 17. sajandi teisel poolel hakati ümber kujundama ka keskaegset linnuse õue ja alustati selle ümberehitamist tänapäevalgi tuntud Toompea platsiks. Väljaspool linnust kerkisid tol ajal mitmed Rootsi provintsiaalvalitsuse ja Eestimaa rüütelkonna liikmete baroksed linnapaleed.
Toompea elanike sotsiaalse koosseisu kohta Rootsi aja algul jagab teavet Tallinna vakuraamat (andami- ja teopäevade raamat) aastast 1575. Raamatus toodud andmed lubavad järeldada, et tollal elas Toompeal ligikaudu 1000 inimest. Valdavas enamuses olid nad provintsiaalvalitsuse ametnikud, Eestimaa aadlikud ja vaimulikud. Ka nende teenistuses seisvad isikud elasid suuremalt jaolt Toompeal. Lisaks elasid seal nagu juba orduajalgi mõned käsitöölised ja teenrid, kes kõik töötasid aadlike ja vaimulike heaks. Kuid 15. juulil 1581 võttis suur tulekahju elu paljudelt inimestelt, nii et ilmselgelt pidi elanike arv seejärel kahanema. Järgmine laastav tulekahju aastal 1684 kahandas vahepeal kasvanud elanikkonda taas.
Rootsi provintsiaalvalitsus. Valitsusüksus ehk riigiprovints, mida Eestimaa Rootsi võimu all endast kujutas, kandis aastail 1561-1584 nimetust Tallinna (või Eestimaa) asehalduskond ja aastast 1584 Eestimaa hertsogkond. Sellega väljendas Rootsi riigivalitsus ühtaegu nii Eestimaa kuuluvust Rootsi liitriiki kui ka Eestimaa provintsi ulatuslikku administratiivset autonoomiat.
Rootsi keskvalitsus üritas provintsist luua Rootsi tsentraliseeritud riigile vastavat väikemudelit. Selle, mille riigi tasemel viis läbi keskvõim Stockholmis, pidi provintsis teoks tegema kohapealne valitsus. Asehalduri ametiga olid seotud eelkõige sõjalised, ent ka õiguslikud, rahalised ja administratiivsed ülesanded. Nende ülesannete kaalukus muutus 16. sajandi teisel poolel vastavalt hetkeolukorrale ja keskvõimu nõudmistele. Praktikas olid asehaldurid tihtipeale sunnitud tegutsema omal käel ja kuninga nõudmisi piirkondlike oludega kas sobitama või siis tõlgendama neid kuidagi teisiti. Ses mõttes lõid Eestimaa asehaldurid endale otsustamiseks suurema mänguruumi kui hilisemad kubernerid ja kindralkubernerid. Sel moel tõmbasid nad enda peale sageli ka kuninga või riigi kesksete ametivõimude pahameele. Üksikutel juhtudel läks asi isegi asehalduri tagasikutsumiseni. Niisugune konfliktne olukord oli tingitud sellest, et Stockholmi valitsus ilmselgelt ei tundnud kohalikke olusid või siis hindas hetkeolukorda valesti.
Ent Tallinna linnus ei olnud mitte üksnes Rootsi asehalduri, vaid ka lääniasehaldurite residents. Sisemine administratiivne jaotus, mille kuninglik valitsus Eestimaal ette nägi, järgis orduvõimu eeskuju ja põhines kaheksal läänilinnusel, mille suurus ja ülesanded vastasid enam-vähem varasema ordukomtuurkonna või stiftifoogtkonna omadele ja mille hulgast Tallinn moodustas ühe lääni (Narva, Paide, Rakvere, Haapsalu, Koluvere, Lihula ja Pärnu kõrval). Keskse positsiooni Tallinna lääniasehalduskonnas hõivas Tallinna linnusefoogt (ka: lossifoogt). Ta tegutses ühtlasi ka lääniasehalduri asemikuna ja valvas Tallinna linnuse maksude laekumise ning arvepidamise üle. Linnusefoogtide kõrval olid mõnel pool ametis maafoogtid, või siis olid need ametid ühendatud. Lisaks oli lääniasehalduri valitsuses ametis mitmeid madalamast seisusest teenistujaid, sealhulgas ka kuninga läänide ametkondadest väljaspool Tallinnat.
Ingerimaa ja Käkisalmi (Kexholmi) lääni vallutamine ning alistamine Stolbovo rahu tulemusena (1617) muutis administratiivseid nõudmisi Eestimaale, mis rahulepingu järel ei olnud enam piiriprovints. Järk-järgult viidi sisse valitsemiskord, mis võttis arvesse uut olukorda ja lubas provintsile tugevamat omavalitsust. Eestimaa kuberneri (aastast 1619) ja hiljem kindralkuberneri (1674) ameti sisseviimisega langes Tallinna asehalduri amet kuberneri asetäitja ja Tallinna linnusekohtu esimehe tasemele, kusjuures viimane pidi ametisse nimetama väikeste